SMDBによって明らかになったように、亜熱帯海洋マングローブ堆積物における硫黄代謝は他の生息地とは根本的に異なります

Scientific Reports volume 13、記事番号: 8126 (2023) この記事を引用

277 アクセス

2 オルトメトリック

メトリクスの詳細

ショットガンメタゲノムシークエンシングは、十分に調査されていない希少な集団を回復し、解明が難しい生化学的経路を特定する機会を提供します。しかし、硫黄遺伝子に関する情報は、その配列も含めて公共のデータベースに散在しています。ここでは、SMDB (https://smdb.gxu.edu.cn/) を紹介します。SMDB (https://smdb.gxu.edu.cn/) は、科学文献とオルソロジーデータベースの詳細なレビューに基づいて手動でキュレーションされた硫黄遺伝子のデータベースです。 SMDB には合計 175 個の遺伝子が含まれており、110 門および 2,340 属の細菌/古細菌に関連する 395,737 個の代表的な配列で 11 の硫黄代謝プロセスをカバーしていました。 SMDB は 5 つの生息地からの硫黄循環を特徴付けるために適用され、マングローブ堆積物の微生物の多様性を他の生息地の微生物の多様性と比較しました。微生物群集の構造と構成、および硫黄遺伝子は、5 つの生息地間で大きく異なりました。我々の結果は、マングローブ堆積物中の微生物のアルファ多様性が他の生息地よりも著しく高いことを示しています。異化的硫酸塩還元に関与する遺伝子は、亜熱帯の海洋マングローブ林や深海の堆積物に豊富に存在していた。中立群集モデルの結果は、海洋マングローブ生態系では他の生息地よりも微生物の拡散が高いことを示しました。硫黄を代謝する微生物のフラビトリバクターは、5 つの生息地における信頼できるバイオマーカーになります。 SMDB は、研究者がメタゲノムから硫黄回路の遺伝子を効率的に解析できるよう支援します。

微生物は硫黄サイクルにおいて重要な役割を果たしており、硫黄変換の化合物と環境中でのその運命を決定します1。硫黄化合物は自然環境中に豊富に存在し、海洋生態系には硫酸塩と硫化物の膨大な貯蔵庫が存在します2。硫黄循環は、主に硫黄の酸化と硫酸塩の還元によって引き起こされ、他の生化学的循環（炭素、窒素、リンなど）と密接に絡み合っており、環境生態系に広範な影響を及ぼします3。以前の報告に基づくと、硫酸塩還元細菌 (SRB) は、重金属 4、汚染物質 5、および炭化水素の生分解 6 の沈殿において重要な役割を果たしています。したがって、硫黄循環遺伝子と硫黄代謝微生物を特徴付けることは、環境における硫黄循環プロセスを理解するために重要です。

硫黄サイクルは環境における複雑な生化学プロセスであり、無機硫黄と有機硫黄の変換から構成されます。無機変換（つまり、標準的な異化性硫酸塩還元 [DSR] および同化性硫酸塩還元 [ASR]）は、以前の研究で説明されているようによく研究されています7。例えば、微生物群集の構成から、デルタプロテオバクテリアが SRB の主要なクラスであり、ASR の経路は繊維廃水処理用の本格的なバイオフィルム膜バイオリアクターにおける主要な硫酸塩の減少であることが示されました 7。環境生態系には有機硫黄が豊富に存在するため、有機硫黄の変換は硫黄サイクルにおいて重要な役割を果たします8。これまでの研究は無機硫黄の変換に焦点を当てていたため、生態系に対する有機硫黄化合物の影響はまだ調査されていません3。海洋環境には、ジメチルスルホニオプロピオネート (DMSP)9、スルホン酸塩 3、硫酸エステル 3、メタンチオール (MeSH)10 などの有機硫黄化合物が豊富に存在していました。 DMSP の酵素分解生成物 (硫化ジメチル [DMS]) は地球温暖化を引き起こす可能性があります9。スルホン酸塩は、微生物の独立栄養生物と従属栄養生物の間のエネルギー交換において生態学的に決定的に普及しており、環境における有機硫黄代謝の重要性を示しています11。したがって、高度な技術によって完全な硫黄サイクルを実現する能力を開発することが重要です。

これまで、異化性亜硫酸還元酵素 (dsrB)12、アデニリル硫酸還元酵素 (aprA)13、チオスルホヒドロラーゼ (soxB)14 などの重要な遺伝子を分析することにより、硫黄サイクルのプロセスを特徴付けるために多大な努力がなされてきました。多くの硫黄遺伝子に適切な DNA プライマーが必要であることを考慮すると、ポリメラーゼ連鎖反応 (PCR) では通常、不正確な実験結果が得られます 15,16。しかし、ショットガンメタゲノムシーケンスは、未探索の硫黄サイクルを回復する機会を提供します17。硫黄循環に関与する可能性のある遺伝子には、オルソロジーデータベースを使用したメタゲノミクス解析用の注釈が付けられました 18。ただし、機能遺伝子の正確なアノテーションには、包括的で信頼性の高いオルソロジーデータベースが不可欠です。したがって、メタゲノム解析の結果は、オーソロジーデータベースの選択によって大きく影響されます。

包括的な硫黄データベースが利用できないことを考慮すると、クラスターオブオルソロガスグループ (COG)19、京都遺伝子とゲノム百科事典 (KEGG)20、遺伝子の進化系譜: 教師なしオルソロガスグループ (eggNOG)21 などの複数のデータベースが利用されます。 M5nr22 は、効率的なメタゲノムデータセットとして広く使用されています。ただし、硫黄遺伝子を幅広くカバーするデータベースがさらに必要です23。遺伝子の機能ドメインが類似していることを考慮すると、硫黄サイクルの分析におけるこれらのデータベースの適用による存在量の小さな誤差は避けるべきです 24。大規模なデータベースで硫黄循環遺伝子を検索するには時間がかかります。したがって、これらの問題に対処するには、硫黄回路経路に関連する遺伝子の特定のデータベースを開発する必要があります。

微生物群集の集合プロセスは、種の分布パターンと存在量を決定します25。中立理論では、確率過程（分散、局地的絶滅、生態的漂流）が微生物群集の構成の変動を引き起こすと仮定しています26。この理論によれば、地理的な距離により、異なる地域の硫黄サイクルは明確に現れる可能性があります。マングローブは波や嵐に耐えるため、熱帯および亜熱帯の海岸に沿って広く分布しています。最近の研究では、マングローブ生態系における硫黄代謝が調査されています27。しかし、微生物群集と硫黄循環が高地の森林、深海の堆積物、海水、淡水などの他の生物群系とどのように異なるのかはまだ解明されていません。

手動で統合されたデータベース、すなわち硫黄代謝遺伝子統合データベース (SMDB) は、公的データベース (すなわち、KEGG、COG、eggNOG、M5nr、および NR) から硫黄循環遺伝子の大部分を収集し、限界に対処するために開発されました。現在利用可能な公共リソースを活用し、硫黄遺伝子と硫黄代謝微生物群集の同定と特性評価を促進します。 SMDB を作成する動機は次のとおりです: (i) 機能遺伝子および関連微生物に関する硫黄経路を改善すること、および (ii) ショットガンシーケンスにおける硫黄サイクル情報のアノテーションを容易にすること。 SMDB は、さまざまな生息地 (高地森林、深海の堆積物、海水、河川堆積物、マングローブ堆積物) からの硫黄循環遺伝子と硫黄代謝微生物群集を機能的および分類学的に同定するために適用されました。この研究は、ショットガンメタゲノムの機能プロファイリングのための高品質の硫黄サイクルデータベースを提供する可能性があります。

ユニバーサルタンパク質 (UniProt) データベース (http://www.uniprot.org/; 2019 年 10 月) を利用して、キーワードを使用して硫黄循環遺伝子のコアデータベース配列を検索しました。 COG (ftp://ftp.ncbi.nih.gov/pub/COG/COG2014/data)、eggNOG (http://eggnogdb.embl.de/download/eggnog_4.5/)、KEGG (http://www .genome.jp/kegg/; 2019年10月）、およびM5nr（ftp://ftp.metagenomics.anl.gov/data/M5nr/current/M5nr.gz; 2019年10月）を、非ターゲット相同配列の検索に使用しました。さらに、NCBI 非冗長 (NR) データベース (ftp://ftp.ncbi.nlm.nih.gov/blast/db/; 2019 年 10 月) からの相同配列がコア構築データベースに追加されました。

以前の研究 28 で説明されているように、わずかに変更を加えて、ショットガンのメタゲノムから硫黄循環遺伝子をプロファイリングするために統合データベースを手動で作成しました。窒素循環遺伝子の統合データベースは研究者によって手動で管理されました 28。データベース開発の具体的な方法を以下に説明します（図1）。

SMDB 構築の主な手順のフローチャート。まず、キーワードを使用して UniProt データベースからタンパク質配列を検索することにより、選択された遺伝子のコアデータベースを構築しました。次に、COG、eggNOG、KEGG、M5nr、NR などのデータベースから標的遺伝子を統合することにより、完全なデータベースを構築しました。第三に、検索ツールを使用して散弾銃メタゲノムの機能的および分類学的プロファイルを生成するための PERL スクリプトが開発されました。

硫黄サイクルに関与する遺伝子を検索するために、KEGG および MetaCyc データベース 29 の硫黄代謝が参照されました。広範な文献検索を通じて、硫黄代謝に関与することが実験的に確認された遺伝子のみが収集されました。次のステップでは、キーワード (異化性亜硫酸レダクターゼアルファサブユニット: dsrA など) で UniProt データベースを検索し、対応する注釈付き硫黄代謝遺伝子配列をダウンロードしました。定義が曖昧な遺伝子 (cysQ や MET17 など) については、曖昧な注釈を持つ配列を除外するために、完全なタンパク質名がキーワードに追加されました。次に、SMDB の精度を確保するために、各硫黄循環遺伝子の配列が注釈に基づいて手動でチェックされました。最後に、これらの収集された配列は、硫黄循環遺伝子のコアデータベースとして選択されました。

COG、eggNOG、KEGG、M5nr、および NR データベースを使用して硫黄遺伝子の相同配列を検索し、完全なデータベースを構築し、偽陽性を削減しました。統合データベースには、硫黄循環遺伝子とその相同配列のコアデータベースが含まれていました。この統合データベースの配列ファイルは、CD-HIT (v.4.5.6、同一性を 100% に設定) を使用してクラスター化されました 30。その後、この統合データベースからの代表的な配列を選択して SMDB を構築しました。 KEGG、MetaCyc、および参考文献における硫黄代謝は、SMDB 硫黄経路の遺伝子割り当てを参照しました。

SMDB 分類学的アノテーションの場合、SMDB 配列は DIAMOND の BLASTP を介して NR データベースに位置合わせされました (v.0.9.29.130、カバレッジ > 50%、e 値 < 1 × 10-10)31。次に、MEGAN ソフトウェア LCA アルゴリズムを使用して BLASTP 結果を実行し、分類学的分類を取得しました32。 SMDB (v.1) は、2020 年 1 月 8 日に GitHub (https://github.com/taylor19891213/sulphur-metabolism-gene-database) に寄託されました。対照的に、SMDB Web サイトの分析プラットフォームは、それ以来オンラインになっています。 2020 年 6 月 22 日 (https://smdb.gxu.edu.cn/)。

SMDB は、高地の森林 33、深海の堆積物 34,35、海水 36、河川堆積物 37、マングローブ堆積物 38 の 5 つの異なる生息地から硫黄循環遺伝子と硫黄代謝微生物群集を分析するために適用されました。これらのデータは、NCBI (https://www.ncbi.nlm.nih.gov/sra) および中国国立ゲノミクスデータセンター GSA データベース (https://bigd.big.ac.cn/gsub/) から取得されました。補足表S1)。配列データは、megahit (v1.1.3) によってデフォルトのパラメータでマージされ、組み立てられました39。組み立てられた配列は、Prodigal (v3.02)40 による遺伝子予測に使用されました。すべてのサンプルの遺伝子アライメントのリード数は、SoapAligner (v2.21)41 によって計算されました。遺伝子正規化された存在量は、リード数と遺伝子長に基づいて計算されました。次に、組み立てられた配列に、DIAMOND を介して SMDB、COG、eggNOG、KEGG、M5nr、SCycDB、および NR データベースを使用し、パラメータを 1 × 10−531 の e 値カットオフとして設定してアノテーションを付けました。硫黄配列は、さらに分類上の注釈を付けるために、マージされた配列から抽出されます。異なる分類レベルの微生物は、最小共通祖先 (LCA) アルゴリズムの後に生成されました 42。

シャノン指数はサンプル内の種の多様性を反映しています43。シャノン指数は R パッケージを使用して計算されました。 R パッケージ「stats」を使用して、主座標分析 (PCoA) を使用して、さまざまな地域のサンプル間の微生物群集と硫黄遺伝子構造の違いを記述しました。 PCoA の R と P は、R パッケージ「vegan」を使用した ANOSIM に基づいて計算されます。中立群集モデル (NCM) は、さまざまな生息地における微生物群集の集合を説明するために使用されました 44。海洋生態系と非海洋生態系の間の硫黄代謝に関与する遺伝子の統計的検査は、Tukey-Kramer 検定によってその存在量を比較することによって実行されました。最小有意差 (LSD) テスト 45 を使用して、硫黄代謝微生物の 5 つの生息地間の多重比較の分散 (ANOVA) モデルを分析しました。

キーワード (例: 硫黄、硫酸塩) を使用して、Web of Science で 1976 年から 2021 年までの 284,541 件の文献レポートを検索し、Python を使用した Web クローラーを通じて硫黄遺伝子の記録を取得しました。手作業による検証の後、875 件の関連文献レポート (代表的な文献が採用された) と 11 の硫黄代謝経路 (同化性硫酸塩還元、チオ硫酸塩の不均化、硫化物酸化、異化性硫酸塩還元、亜硫酸塩酸化、硫黄酸化、硫黄還元、四チオン酸酸化、四チオン酸の還元、チオ硫酸の酸化、および有機分解/合成）は、SMDB に募集されました（表 1、補足表 S2）。各硫黄遺伝子には、作用機序、構造、配列などの豊富な情報があります。 SMDB は 100% 同一性カットオフで 395,737 の代表的な配列を取得しました。硫黄代謝経路遺伝子の概要については、補足資料を参照してください。

この研究で硫黄代謝遺伝子データベースを作成する目的を実証するために、SMDB の硫黄代謝遺伝子のカバー範囲を既存の公共データベースと比較しました。 SMDBで募集した175個の硫黄遺伝子のうち、COG、eggNOG、KEGG、M5nr、NRデータベースではそれぞれ118、157、144、169、および172個だけが見つかりました（補足図S6）。これらの配列は、硫黄遺伝子ごとに Perl プログラミング言語を介して公共データベースおよび SMDB でカウントされました。結果は、硫黄遺伝子配列を含むSMDBのカバー範囲がCOG、eggNOG、KEGG、M5nr、およびNRデータベースのカバー範囲を超えていることを示しました（図2）。ほぼ 342,433 個の硫黄遺伝子配列が SMDB で見つかりましたが、これまで NR データベースには含まれていませんでした。 5 つの生息地から得られた 25 のメタゲノムデータを SMDB、COG、eggNOG、KEGG、M5nr、SCycDB、NR データベースと照合して硫黄代謝を分析しました。

公共データベース内の選択された硫黄循環遺伝子に属する配列の割合。青色は、対応する公開データベースからの遺伝子配列が少ないことを示します。豊富な遺伝子 (サブ) ファミリーの Z スコアに基づくヒートマップ。ヒートマップは、「pheatmap」パッケージ (v1.0.12、https://cran.r-project.org/web/packages/pheatmap/index.html) を使用して作成されました。

ローカル BLASTP プログラムを使用して硫黄配列を NR データベースと再度アライメントし、SMDB の分類学的硫黄サイクルの構造と組成を取得しました。 SMDB は、93 門、87 綱、194 目、432 科、2225 属の細菌と、17 門、15 綱、25 目、38 科、115 属の古細菌をカバーしました (表 2)。細菌については、プロテオバクテリア (66.9%)、放線菌 (14.2%)、およびファーミクテス属 (12.1%) が主要な門であり、シュードモナス属 (10.4%)、エシェリヒア属 (5.4%)、バークホルデリア属 (4.3%)、およびストレプトミセス属 (4.1%) が続きました。）はSMDBの優勢な属でした（補足表S3）。表 2 は、同化的硫酸塩還元が 85 門と 1840 属を含む微生物を最も多くカバーしており、次いで 54 門と 1500 属での有機分解と合成、そして 54 門と 904 属での異化的硫酸塩還元であることを示しています。 Euryarchaeota、Crenarchaeota、Taumarchaeota、Candidatus Thorarchaeota、および Candidatus Bathyarchaeota は、SMDB の古細菌の主要な門でした (補足表 S3)。 Haloferax、Haloarcula、Archaeoglobus、Methanosarcina、Thermococcus、Nitrosopumilus、Methanobrevibacter、Methanothrix、および Methanobacterium は、SMDB の古細菌の主要な属でした (補足表 S3)。属レベルでは、同化的硫酸塩還元が 79 属を含む最も多様性が高く、次いで有機分解/合成 (67 属)、硫黄酸化 (45 属) でした (表 2)。

SMDB Web サイトでは簡単なキーワード検索が利用でき、データベース内の硫黄遺伝子を簡単に検索できます。たとえば、異化性亜硫酸レダクターゼアルファサブユニットに興味のあるユーザーは、キーワード「dsrA」を検索できます。検索結果には、各硫黄遺伝子に関する詳細情報が表示されました。高度な検索機能により、硫黄サイクルの経路を検索できます。

SMDB Web サイトでは、硫黄遺伝子を識別して注釈を付けるための DIAMOND インターフェイスも提供されました。 2 G のメタゲノムデータ (すなわち、マルチ FASTA ファイルおよびマルチ FASTQ ファイル) をこのインターフェイスに提供できますが、これには 60 秒の BLAST 時間がかかりました。 Web インターフェースのタスクにはキューイングが必要でした。注釈結果の出力は標準の m8 形式でした。ただし、硫黄循環遺伝子に特異的な追加の表示が提供されました。当社の「SMDB アノテーション形式」は、特定の硫黄遺伝子に関連するデータベース配列との類似性レベルから推測されました。

特定の例として、この研究では、Fun Gene データベース配列 (つまり、dsrA/B、および soxB) を検証に使用しました (表 3)。これらの配列には、1 × 10−5 の e 値カットオフとして設定されたパラメーターを使用して、DIAMOND 経由で SMDB を使用してアノテーションが付けられました。結果は、SMDB が硫黄遺伝子を正しく分類できることを示しました。

全体として、5 つの生息地から 3,403 個の微生物が検出されました。シャノン指数で測定したアルファ多様性は、マングローブ林では他の生息地よりも著しく高かった（図3a）。主座標分析（PCoA）により、5つの生息地における微生物のベータ多様性が大きく異なることが明らかになりました（図3b; ANOSIM、順列 = 999、p値 = 0.001、R2 = 0.86）。微生物群集は、マングローブ生態系における特別な組成を示し、主にデルタプロテオバクテリア（37.05％）のメンバーで構成され、続いてガンマプロテオバクテリア（28.70％）、アルファプロテオバクテリア（6.91.8％）で構成されていました（補足図S8）。高地森林における微生物群集の主要なクラスはアルファプロテオバクテリア (37.59%) で、続いて放線菌 (20.09%) とアシドバクテリア (15.59%) でした。微生物群集の主要なクラスはアルファプロテオバクテリア (46.73%) で、海水ではガンマプロテオバクテリア (21.97%) が続きました。深海の堆積物における微生物群集の主要なクラスはデハロコッコイディア (35.15%) で、次にデルタプロテオバクテリア (16.69%) でした。一方、ベータプロテオバクテリア（32.77％）は、河川堆積物中の微生物群集の主要なクラスでした（補足図S8）。

アルファとベータの多様性。 (a) 異なる生息地における微生物の多様性の α 多様性。 ANOVA で有意性を分析しました。 (b) 微生物群集の主座標分析 (PCoA)。図中の R 値と P 値は ANOSIM に基づいて計算されます。 UF、高地森林。 DS、深海の堆積物。 MW、海洋水。 RS、河川堆積物。 MS、マングローブの堆積物。

中立群集モデル (NCM) は、マングローブ生態系、河川堆積物、高地の森林生息地における微生物群集の集合によく適合しました (R2 > 0.6)。しかし、このモデルは、海水および深海の堆積物の生息地における微生物群集の集合体にはうまく適合しませんでした（図4）。 Nm 値が最も高かったのはマングローブ生態系の微生物群集 (Nm = 371,591、図 4)、次いで河川堆積物 (Nm = 161,104)、海水 (Nm = 90,120)、深海の堆積物 (Nm = 48,176) でした。、高地森林（Nm = 24,588）。これらの結果は、マングローブ生態系では他の生息地よりも微生物の拡散が高いことを示しました。

微生物群集集合の中立群集モデル (NCM)。 (a) 深海の堆積物。 (b) マングローブの堆積物。 (c) 海洋水域。 (d) 河川の堆積物。 (e) 高地の森林。 Sloan et al.40 に示されているように、青い実線は NCM への最良の適合を表し、図の青い破線はモデル予測の 95% 信頼区間を表します。 NCM によって予測された頻度よりも高いまたは低い頻度を持つ微生物群集は、異なる色で表示されます。 Nm は微生物群集のサイズと移住数の積を示し、R2 はこのモデルへの適合度を表します。

SMDB は、高地森林、深海の堆積物、海水、河川堆積物、マングローブ堆積物の 5 つの生息地からの硫黄サイクルをプロファイルするために適用されました (補足表 S4)。結果は、硫黄循環遺伝子の数が 5 つの生息地で 110 ～ 159 であることを示しています。上位 10 位の硫黄遺伝子は、スルホン酸輸送系 ATP 結合タンパク質 (ssuB)、ヘテロジスルフィド還元酵素サブユニット A (hdrA)、アリールスルファターゼ (atsA)、3-(メチルチオ)プロピオニル-CoA リガーゼ (dmdB)、アデニリル硫酸キナーゼ (cysC)、システインでした。シンターゼ (cysE)、嫌気性ジメチルスルホキシド還元酵素サブユニット A (dmsA)、硫黄キャリアタンパク質 (tusA)、S-スルホ乳酸デヒドロゲナーゼ (slcC)、およびヘテロジスルフィド還元酵素鉄硫黄サブユニット D (hdrD)。その結果、上位 10 遺伝子のうち 5 遺伝子が有機分解/合成経路に属していることがわかりました。したがって、これら 5 つの生息地では、有機物の分解/合成が主な硫黄代謝変換経路でした。硫黄循環遺伝子は、5つの生息地間で有意に異なりました（ANOSIM、順列 = 999、p値 = 0.001）（図5b）。生息地ごとにグループ化すると、硫黄循環遺伝子は異なる環境で異なって濃縮されました（図5）。例えば、海洋生態系（ME）における異化性硫酸塩還元遺伝子（dsrB、aprA/B、sat）の存在量は、非海洋生態系（NME）領域のものよりも著しく高かった。比較すると、非海洋生態系における硫黄酸化遺伝子 (sqr、SOX、および soxC) の存在量は、海洋生態系領域の存在量よりも有意に高かった (p < 0.05)。マングローブ堆積物は、異化性硫酸塩還元遺伝子 (dsrA および aprA/B) に関与する遺伝子を最も豊富に示し、深海の堆積物は特に多量の異化性硫酸塩還元遺伝子 (dsrB) を持っていました。河川堆積物は、硫化物酸化 (soxB) および DMSP 変換 (dmdB/C) に関与する遺伝子を最も豊富に示しました。

硫黄代謝遺伝子の豊富さ。 (a) 海洋生態系と非海洋生態系間の硫黄代謝遺伝子の豊富な比較。 P 値は Tukey-Kramer 検定に基づいています。 (b) 硫黄循環遺伝子の主座標分析 (PCoA)。図中の R 値と P 値は ANOSIM に基づいて計算されます。 (c) 5 つの生息地における主要な硫黄遺伝子の分布の違い。豊富さは各グループの平均です。 SEは誤差範囲で表されます。 UF、高地森林。 DS、深海の堆積物。 MW、海洋水。 RS、河川堆積物。 MS、マングローブの堆積物。

硫黄代謝微生物の組成は、プロテオバクテリアがマングローブ堆積物、海水、および河川堆積物における硫黄代謝微生物群集の主要な門であることを示しました（補足図S9）。さらに、クロロフレキシは、深海の堆積物中の硫黄を代謝する微生物群集の主要な門でした。

門レベルでは、マングローブ堆積物中のプロテオバクテリアの存在量は、深海の堆積物や高地の森林よりも大幅に高かった。マングローブ堆積物中のニトロスピラエの存在量は、海水や高地の森林よりも大幅に多かった。マングローブ堆積物中のバクテロイデス属の存在量は、深海の堆積物、川の堆積物、高地の森林よりも大幅に多かった。対照的に、マングローブの堆積物中の放線菌の存在量は、海水、深海の堆積物、川の堆積物、および高地の森林のものよりも大幅に低かった（図6a）。階級レベルでは、マングローブ堆積物中のジェマティモナデテス、デルタプロテオバクテリア、およびニトロスピラの存在量は、海水中の存在量よりも著しく高かった。しかし、マングローブ堆積物中のアルファプロテオバクテリアとベータプロテオバクテリアの存在量は、川の堆積物や高地の森林のものよりも大幅に低かった（図6b）。ランダムフォレストは、ブートストラップ集計と予測子のランダム化を使用して高度な予測精度を実現する、人気のある機械学習モデルです 46。サンプルグループ化の予測精度に最も寄与する特徴は、ランダムフォレスト法を使用して選択されました。特に、特徴ランキング方法では、最上位の因子であるフラビトリバクター属 (バクテロイデス門) がランダムフォレストモデルに寄与しました (図 7)。図 7 はまた、微生物の Litoricola と Mariniblastus のシグネチャをモデルに追加することにより、最高の精度を達成できることを示しています。以上の結果から、SMDBは様々な環境におけるメタゲノムデータから硫黄サイクルを解析するための強力なツールであることが示されました。

異なる生息地における硫黄代謝微生物の分布の違い。このマップは、最も豊富な硫黄代謝微生物 20 種の log10 に従っています。 SEは誤差範囲で表されます。 (a) 門レベル。 (b) クラスレベル。存在量バーの色は生息地を表します。異なる小文字の黒文字は、生息地間の有意な違いを表します (p < 0.05)。 UF、高地森林。 DS、深海の堆積物。 MW、海洋水。 RS、河川堆積物。 MS、マングローブの堆積物。

硫黄代謝微生物の特徴は、ランダムフォレスト分類子として選択される頻度によってランク付けされます。右側の色付きのボックスは、各グループ内の対応する因子の相対存在比を示します。

多くの微生物が硫黄サイクルで重要な役割を果たしています47,48。硫黄循環遺伝子と硫黄代謝微生物の完全なリストを入手することは、環境における硫黄循環プロセスを理解するために重要です。この研究では、メタゲノムデータから硫黄サイクルを迅速かつ正確に分析するためにデータベースを手動で作成しました。私たちの知る限り、SMDB オンラインデータベースはゲノムとメタゲノムの解析に貢献しており、それによって大規模な配列データセット内の硫黄遺伝子をスクリーニングします。

SMDB は、他の公的データベースよりも硫黄代謝に関与する遺伝子をより包括的にカバーしています (図 2)。 207 個の硫黄循環遺伝子を含む新しいデータベース SCycDB23 は、SMDB と同期して構築されました。また、SCycDB と比較した場合、同等の利点がいくつか見つかりました (図 2)。たとえば、システインの最終ステップを触媒する亜硫酸オキシダーゼ (SUOX) 遺伝子など、32 個の硫黄遺伝子 (例: SUOX、APA1_2、aprM、aps、ETHE1、MET10、MET3、MET5、npsr) は SCycDB では検出されませんでした。異化作用により、亜硫酸塩が硫酸塩に酸化されます49。 SCycDB データベースの硫黄遺伝子の数は、SMDB データベースの硫黄遺伝子の数よりも多くなっています。これは主に、硫黄の移動、タウリン、(R)-DHPS、コリン-o-硫酸、PEP、および UDP-グルコースに関与するタンパク質の追加によるものです。代謝。ただし、タウリンと亜硫酸塩を変換する遺伝子である tauD50 も SMDB データベースに選択されました。 SMDB データベースは、KEGG および MetaCyc データベースの参考文献および硫黄代謝経路に従って硫黄化合物の変換に関与する主要な遺伝子に焦点を当てています。私たちは、好気性DMS分解51などの硫黄代謝研究における最新の知識と研究の進歩を提供することを目指しています。 DMS の分解生成物 (硫酸やメタンスルホン酸など) は水を引きつけて雲の形成を促進し、それによって気候に影響を与えます。さらに、硫黄代謝微生物のアノテーションを容易にするために、NR データベースからの硫黄配列が SMDB に選択されています。メタゲノムアノテーションの精度には、適切なデータベースが不可欠です。 SMDB には主に以下の 3 つの特徴があります。まず、SMDB には硫黄代謝遺伝子が正確に定義されています。典型的な例には、それぞれ粒子チオ硫酸還元酵素とポリスルフィド還元酵素をコードする phsA 遺伝子と psrA 遺伝子が含まれますが、これらの遺伝子は高い配列類似性を共有しています 24。したがって、ゲノムアノテーション中にこれら 2 つの酵素の活性を区別することは困難です。系統樹は、psrA 遺伝子と phsA 遺伝子の明確な分離を示しました（補足図 S7）。この結果は、生態学的説明が誤っている可能性を示しました。 SMDB では、誤ったアノテーションを避けるために、これらの遺伝子を正確に定義しました。第二に、SMDB は誤検知の問題を考慮しています。この研究では、複数の公開データベースから相同配列を追加することでこの問題に対処しました。第三に、SMDB のサイズが小さい (140 MB) ため、硫黄代謝遺伝子を取得するために必要な計算コストが削減されます。 2 G のメタゲノムデータは 60 秒の BLAST 時間を消費します。したがって、SMDB はデータの量と品質に関して同等の利点をもたらします。

可能な限り多くの硫黄遺伝子を収集しましたが、いくつかの硫黄遺伝子にはまだ注意する必要があるかもしれません。 DATA SHARING インターフェイス (https://smdb.gxu.edu.cn/) は、実験的に確認された情報を含む硫黄遺伝子を SMDB データベースに送信するために提供されました。私たちは、SMDB Web に提出された文献や配列からの新規硫黄環遺伝子を使用して SMDB データベースを継続的に更新する予定です。

環境におけるメタゲノミクスの応用が増加するにつれて、メタゲノミクスから機能プロファイルを迅速に取得することが研究者にとって重要になっています。この記事で説明するデータベース SMDB は、最も公的に利用可能な硫黄遺伝子を統合し、さまざまな環境での硫黄サイクルを調査するための信頼できるアノテーションサービスを提供します。 SMDB は、5 種類の環境における硫黄サイクルを分析するために使用される包括的な無機および有機硫黄変換遺伝子を収集しました。私たちの結果により、これらの環境では 110 ～ 159 個の硫黄遺伝子が検出されたことが明らかになりました。 5 つの生息地では、DMSP 変換が大量に行われ、上位 10 遺伝子のうち 2 つがこのプロセスに属しています (補足表 S4)。これは、DMSP が地球上で最も豊富な有機硫黄分子の 1 つであることを示しています 52。さらに、これらの環境では、硫黄遺伝子と硫黄を代謝する微生物の分布に大きな違いがあることがわかりました。例えば、異化性硫酸塩還元遺伝子はマングローブの堆積物や深海の堆積物に非常に豊富に存在したが、これはおそらく海中の硫酸塩濃度が高いためである35。

微生物のアルファ多様性は他の生息地よりもマングローブの堆積物で有意に高く、PCoA はマングローブの堆積物も他の生息地のそれと大きく異なることを示しました (図 3)。この発見は以前の結果と一致しています53。さらに、NCM は、マングローブ堆積物中の細菌群集構造が主に確率過程によって駆動されていることを示しました (R2 = 0.745、Nm = 371,591)。微生物の拡散は、マングローブ生態系では他の生息地よりも多かった。マングローブ堆積物中の高温と栄養素の利用可能性は、微生物の多様性がより高いことを説明できる可能性があります。また、マングローブが陸と海をつなぐ緩衝地帯に位置していることも考えられます54。川の水は栄養分を上流のマングローブ堆積物に放出します。さらに、微生物の組成が異なる生息地間で独特のパターンを示すことが観察されました。マングローブ生態系の微生物群集は、主にデルタプロテオバクテリアのメンバーで構成されていました。

以前の研究では、硫黄サイクルに関与する微生物は主に細菌のプロテオバクテリア、ファーミキューテスおよびアクチノバクテリアに属することが実証されています55。マングローブ堆積物中の硫黄代謝微生物（例：ジェマティモナデテス、デルタプロテオバクテリア、バクテロイデス、ニトロスピラ）は、他の生息地よりも著しく豊富であることが判明しました（図6）。デルタプロテオバクテリアの代謝多様性は、変動する生息地での生存に競争上の優位性をもたらす可能性があります56。以前の研究では、デルタプロテオバクテリアが高い塩分濃度と関連していることが実証されました57。デルタプロテオバクテリアは、硫酸塩還元および有機物分解の可能性を持つ硫酸塩還元細菌 (SRB) です58。バクテロイデス類は多糖類の主な分解者と考えられており、多くの生態系で見られます59。微生物のフラビトリバクターのシグネチャーをモデルに追加することで、多糖類の可能性を示す最高の精度が可能になりました。

硫黄サイクルは重金属汚染に広く使用されています16。人間の活動の増加を考慮すると、土壌生態系内の硫黄元素の欠如が作物生産量の減少につながるなど、硫黄循環のバランスが影響を受けます60,61。 SMDB は、さまざまな環境における硫黄サイクルを理解するための研究を促進します。したがって、このデータベースにより、微生物学者は完全な硫黄循環遺伝子を包括的に取得できるようになります。

硫黄サイクル情報に焦点を当てた、配列網羅率の高いデータベースSMDBを開発した。この統合データベースには 175 の遺伝子が含まれており、11 の硫黄代謝プロセスをカバーしています。さらに、硫黄代謝を分析するために、SMDB のオンライン Web サイトデータベースが提供されました。 SMDB は硫黄代謝を迅速かつ正確に分析できます。 SMDB を 5 つの多様な環境の硫黄サイクルに適用し、異なる環境のメタゲノムから硫黄サイクルに注釈を付ける能力を実証しました。 SMDB は、ショットガンのメタゲノムデータから硫黄代謝を研究するための貴重なリソースになります。

メタゲノムデータは NCBI で入手できます (アクセッション番号: PRJEB24179、PRJNA485648、SRP068645、PRJEB41565、SRP190174、SRP190175、SRP190176、SRP190179、および SRP190180)。メタゲノムデータは、中国国立ゲノミクスデータセンター GSA データベース (https://bigd.big.ac.cn/gsub/)、アクセッション番号: PRJCA002311 で入手できます。 SMDB データベースは、https://github.com/taylor19891213/sulphur-metabolism-gene-database および https://smdb.gxu.edu.cn/ で入手できます。

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硫黄代謝遺伝子統合データベース

オルソロガスグループのクラスター

遺伝子の進化系譜: 教師なしオルソロガスグループ

京都遺伝子・ゲノム大百科

RefSeq 非重複タンパク質データベース

ユニバーサルタンパク質データベース

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この研究は、中国広西チワン族自治区の優秀な若手学者のための自然科学基金（助成金番号 2019GXNSFFA245011）、広西チワン族自治区の地方科学技術開発を指導する中国中央政府の資金提供プロジェクト（助成金番号 GUIKEZY21195021）、北部湾大学広西湾海洋生物多様性保全重点研究所（助成金番号 2022KA02）、広西チワン族科学アカデミー基礎研究基金（助成金番号 CQ-C-202202）、および国家放射線重点研究所プロジェクト医学と保護、東州大学 (No. GZK1202118)。

国立非食品バイオリファイナリー工学研究センター、広西省生物科学研究センター、広西科学院、南寧、530007、中国

Shuming Mo、Bing Yan、Muhammad Kashif、Chengjian Jiang

亜熱帯農業生物資源の保存と利用のための国家重点実験室、広西大学生命科学技術学部、微生物酵素工学技術研究センター、広西大学、南寧、530004、中国

Shuming Mo、Jinhui Li、Muhammad Kashif、Chengjian Jiang

広西チワン族自治区マングローブ保護利用重点研究室、広西チワン族自治区マングローブ研究センター、広西チワン族自治区北海市、536000、中国

ビン・ヤン & ティンウェイ・ガオ

ヒューマン・マシン・インタラクションおよびインテリジェントな意思決定の広西重要研究室、南寧師範大学、南寧市、530299、中国

廖建平

放射線医学および防護の国家重点研究所、蘇州大学、蘇州、215123、中国

廖建平

北部湾海洋生物多様性保全の広西重要研究所、北部湾大学、欽州、535011、中国

Jingjing Song、Liron Bai、Dahui Yu、Chengjian Jiang

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SMさん、。ＪＨさん、による、。 CJ はメソッドを実装し、実験を行いました。 SMさん、。 MKさん、 TGさん、。 JSさん、 LB と DY が分析し、結果を発表しました。ＪＨさん、 JL がコードを書きました。 SMは初期草案を完成させた。著者全員が最終原稿に貢献し、承認しました。

Dahui Yu、Jianping Liao、または Chengjian Jiang に対応します。

著者らは競合する利害関係を宣言していません。

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転載と許可

Mo、S.、Yan、B.、Gao、T. 他 SMDB によって明らかになったように、亜熱帯海洋マングローブ堆積物における硫黄代謝は他の生息地とは根本的に異なります。 Sci Rep 13、8126 (2023)。 https://doi.org/10.1038/s41598-023-34995-y

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受信日: 2022 年 10 月 17 日

受理日: 2023 年 5 月 11 日

公開日: 2023 年 5 月 19 日

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-34995-y

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